Elle constitue la première flottille d’hélicoptères de la Marine. Le 1^er août 1956, cette unité, qui deviendra vite emblématique de la guerre d’Algérie, débuta sa carrière opérationnelle. Sa signature, ce sont ces Vertol H21C, les bananes volantes, qui, en cinq mois, accumulent 600 heures de vol et transportent 6 000 combattants d’Algérie (légionnaires, parachutistes coloniaux, commandos parachutistes de l’air…). Elle perdra deux équipages au feu durant une évacuation de blessés et un appui-feu. La devise de la 31F devient aussi célèbre que la flottille elle-même : « Tant pis si j’en crève ! »

Elle va progressivement troquer ses appareils américains contre des Lynx franco-britanniques, et ouvrir un nouveau chapitre opérationnel dans la lutte anti-sous-marine (ASM). En passant au Caïman Marine, elle y ajoute le contre-terrorisme maritime, puisque le pacha de la flottille est aussi leader de la noria d’appareils d’assaut, transportant le GIGN (Groupe d’intervention de la Gendarmerie nationale) et les commandos marine.

Plus récemment, elle a été engagée au feu contre les drones houthis, sauvant à deux reprises des équipages en mer Rouge (6 pêcheurs yéménites et 20 marins) et en océan Indien (le navire marchand avait été frappé par un engin explosif, sans doute une mine).

Elle a aussi repris sa vocation initiale dans le transport d’assaut et l’appui-feu terrestre, comme maritime, en exploitant les premiers Caïman Marine armés d’une mitrailleuse M3M — avant que l’armée de Terre ne s’y mette. À l’époque, il s’agissait d’escorter le groupe aéronaval dans les passages resserrés et détruire des embarcations kamikazes et sans équipage à bord. Elle a enfin participé à de multiples actions spéciales et interceptions de narcotrafiquants en mer.